The dynamics of the response to selection under high drift-high selection : insights from Saclay’s divergent selection experiments for flowering time in maize
Institution:
université Paris-SaclayDisciplines:
Directors:
Abstract EN:
Understanding the adaptive dynamics sustaining phenotypic shifts is at the core of population and quantitative genetics. Empirical description of such shifts takes its roots in the breeding literature, where truncation selection generates sustainable selection responses. Artificial selection experiments conducted in the lab/field have brought precious insights into the mechanisms underlying those responses and associated genomic patterns, pointing to multiple key parameters: some not easily controlled experimentally – related to traits and their genetic architecture (heritability, mutational target, distribution of mutational effects), and some more easily controlled – selection intensity, census and effective population sizes, reproductive regime (recombination). In parallel, theoretical models have explored the limits to selection response. Based on the classic assumptions of random mating, large population size, weak selection intensity, those models are well-suited for predicting observed responses in a broad range of parameters. Yet, their use for understanding the long-term survival and adaptive dynamics of small selfing populations undergoing strong selection remains to be explored. Here, I focused on two experiments conducted for over 20 years under classic agronomical conditions: the Saclay Divergent Selection Experiments (DSEs) on maize flowering time. Flowering time is a highly complex trait with a wide mutational target. Each DSE consisted on applying High Selection (one 1% truncation selection) on two population of genotypes (early and late) derived from a single maize inbred line (residual heterozygosity <0.5%) evolving under High Drift (Ne <4) (HDHS regime) and reproduced through complete selfing. Building on previous work that has evidenced strong responses to selection over time in two directions (towards earliness and lateness), I asked several questions: How does the interplay between drift and selection influence responses to selection? How do mutations arise, spread, and reach fixation in populations evolving under HDHS? What is the relative contribution of standing variation and de novo mutations to the observed phenotypic responses? How does phenotypic response at one trait impact responses at other traits? What is the role of Genotype-by-Environment (GxE) interactions on phenotypic shifts? Using forward individual-based simulations, I showed that HDHS regime benefits from an enrichment of fixation of beneficial mutations revealing a limited cost of selection in these populations. From sequencing data, I detected tenths to thousands of polymorphisms segregating between late and early populations in each DSE, and tracked their fate through the DSE pedigrees. As predicted in our simulations, I evidenced two successive adaptive phases: the former occurs through selection of beneficial standing mutations, whose fixation is likely delayed by a process equivalent to clonal interference under our selfing regime; the latter corresponds to the fixation of beneficial de novo mutations that occurred during the course of the DSEs. I further analyzed field data collected for a subset of genotypes selected during the first 20 generations of the two DSEs, and evaluated for three traits (flowering time, leaf length and height) over two years. Interestingly, with a simple quantitative genetics model, I was able to distinguish the two adaptive phases. Moreover, I found significant de GxE interactions in all populations. They sustain a variety of evolutionary trajectories including the decoupling of traits that are known to be correlated at the species level. Altogether, these results provide new hints on how complex interaction between selection and drift triggers adaptation in small selfing populations, but also question the detection of adaptive variants in association mapping settings where the underlying pedigrees are fully controlled.
Abstract FR:
Génétique des populations et génétique quantitative apportent deux visions complémentaires de la dynamique adaptative sous-tendant les changements phénotypiques. La description empirique de ces changements a été apportée par l’amélioration variétale, où la sélection par troncation engendre des réponses continues à la sélection. Les expériences de sélection artificielle menées en laboratoire ou sur le terrain ont apporté des informations précieuses sur les mécanismes sous-jacents à ces réponses, pointant vers des paramètres clés : Architecture des caractères et cible mutationnelle (héritabilité, architecture génétique, distribution des effets des mutations), intensité de sélection, taille réelle et efficace (Ne) des populations, régime de reproduction. En parallèle, des modèles théoriques ont exploré les limites de la réponse à la sélection. Sur la base d’hypothèse classiques (formation aléatoire des couples et gamètes, évolution en grandes populations soumises à une faible intensité de sélection), ces modèles prédisent les réponses observées. Cependant, leur utilisation pour comprendre la survie à long terme, et la dynamique adaptative de petites populations en autofécondation soumises à de fortes pressions de sélection reste à explorer. Je me suis concentré ici sur deux expériences menées pendant plus de 20 ans en conditions agronomiques : les expériences de sélection divergente (ESD) de Saclay sur la floraison du maïs. La date de floraison est un caractère complexe avec une large cible mutationnelle. Chaque ESD a consisté à appliquer une sélection sévère (troncation, 1%) sur deux populations de génotypes (précoces et tardifs) issues d'une lignée de maïs (hétérozygotie résiduelle <0,5 %), évoluant sous forte dérive (Ne <4) (régime HDHS) et reproduites par autofécondation. J'ai posé plusieurs questions : Comment l'interaction entre dérive et sélection influence-t-elle les réponses à la sélection ? Comment les mutations surviennent et atteignent la fixation dans des populations évoluant sous HDHS ? Quelle est la contribution relative de la variation résiduelle et des mutations de novo aux réponses phénotypiques observées ? Comment la réponse phénotypique sur un caractère influence-t-elle les réponses sur les autres caractères ? Quel est le rôle des interactions génotype environnement (GxE) dans les changements phénotypiques ? En utilisant des simulations individu-centrées, j'ai montré que le régime HDHS conduit à un enrichissement de la fixation de mutations bénéfiques révélant un coût limité de la sélection. À partir des données de séquençage, j'ai détecté des dizaines à des centaines de polymorphismes ségrégant entre les populations tardives et précoces dans chaque DSE, et j'ai suivi leur devenir le long des pedigrees des DSE. En accord avec nos simulations, j'ai mis en évidence deux phases adaptatives successives : la première se produit par la sélection de mutations bénéfiques préexistantes, dont la fixation est vraisemblablement retardée par un processus d’interférence clonale; la seconde correspond à la fixation de mutations bénéfiques nouvellement apparues. J'ai ensuite analysé des données de terrain collectées pour des génotypes sélectionnés au cours des 20 premières générations des deux DSE, évalués pour trois caractères (temps de floraison, longueur et hauteur des feuilles) sur deux années. Un modèle de génétique quantitative simple m’a permis de distinguer les deux phases adaptatives. De plus, j'ai montré des interactions GxE significatives dans toutes les populations. Celles-ci soutiennent une variété de trajectoires évolutives, et le découplage de caractères pourtant corrélés au niveau de l'espèce. Ainsi, une interaction complexe entre dérive et sélection permet l'adaptation de petites populations en autofécondation. Nos résultats interrogent aussi sur la détection de variants adaptatifs en génétique d'association, lorsque les pedigrees des individus sont parfaitement contrôlés.