Évolution de la plasticité développementale chez le nématode Caenorhabditis elegans
Institution:
Université Côte d'AzurDisciplines:
Directors:
Abstract EN:
Adaptive developmental plasticity is a common phenomenon allowing organisms to cope with heterogeneous habitats through sensation of environmental cues inducing alternative phenotypes. While there is increasing information on the molecular mechanisms regulating developmental plasticity as well as ample evidence that such plasticity displays natural genetic variation, we still have limited information on how the degree of sensitivity to environmental cues regulating plasticity evolves through specific changes at the molecular level. Focusing on the plastic life history switch between reproductive and arrested (dauer) developmental stages in the nematode Caenorhabditis elegans, we characterized the molecular nature of enhanced sensitivity to dauer-inducing cues in the wild isolate JU751. This isolate has the unique tendency to readily form dauers not only at moderate population density but also in response to an array of diverse, yet relatively mild environmental stressors (high temperature, starvation, oxidative stress, pathogens). Based on QTL mapping, we identified a 92bp deletion in the presumptive promoter region of the gene eak-3 – drastically reducing eak-3 expression in JU751 – as the underlying causal variant.Eak-3 is exclusively expressed in the endocrine XXX cells, indicative of its role in affecting signalling through the steroid hormone dafachronic acid, the central downstream component controlling the binary dauer decision. Constitutively reduced levels of eak-3 thus reduce steroid hormone levels, hence lowering the environmental sensitivity threshold for dauer induction, consistent with the observed enhancement of JU751 dauer induction in response to any of several different environmental cues. Therefore, evolution of increased environmental sensitivity of the JU751 dauer decision has occurred through modulation of a hormonal level. Testing for potential pleiotropic consequences of the eak-3 variant in JU751 using allelic replacement lines, we find this deletion to cause a subtle, yet significant delay of postembryonic reproductive growth in favourable conditions, delaying age at reproduction by ~3 hours. This developmental delay is indeed due to reduced steroid hormone signalling, suggesting that acquisition of the eak-3 deletion in JU751 has led to the emergence of a trade-off between developmental timing and environmental sensitivity of a plasticity switch. Consistent with this scenario, we experimentally show the eak-3 deletion allele to be rapidly outcompeted in environments favouring reproductive (non-dauer) growth; in contrast, the deletion may provide a significant fitness advantage through facilitated dauer production in highly stressful environments. Together, our results show how a specific molecular change can underlie the evolution of adaptive developmental plasticity, and they further provide a rare example illustrating how seemingly complex life history trade-offs can emerge through hormonal pleiotropy caused by a single genetic change.
Abstract FR:
De nombreuses espèces sont capables d’adopter des phénotypes alternatifs, en réponse à des stimuli environnementaux, un phénomène appelé plasticité développementale adaptative. Cette faculté permet aux organismes de faire face à des habitats hétérogènes. De nombreuses études ont montré que le caractère « plasticité » présente une variabilité naturelle, cependant la base génétique et moléculaire de celle-ci a rarement été élucidée. Cette étude porte sur un exemple de plasticité développementale chez le nématode Caenorhabditis elegans qui, lorsque les conditions environnementales sont très défavorables, est capable d’adopter un stade larvaire alternatif de résistance appelé dauer. Nous nous sommes intéressés à un isolat naturel de C. elegans, JU751, qui a la capacité inhabituelle d’entrer en dauer en réponse à des stress environnementaux peu intenses (densité de population, température élevée, agents oxydatifs, pathogènes). Une analyse QTL (Quantitative Trait Locus) nous a permis d’identifier la cause génétique de cette hypersensibilité : une délétion de 92 pb qui affecte l’expression du gène eak-3. Le gène eak-3 est exclusivement exprimé dans les cellules endocrines XXX, et semble participer à la production de l’hormone acide dafachronique (DA), un stéroïde inhibiteur de l’entrée en dauer. Une réduction de l’expression de eak-3 engendre une diminution constitutive de la production de DA, abaissant ainsi le seuil de stress environnementaux nécessaires à l’induction de dauers. En plus d’affecter la décision d’entrer en dauer, la délétion eak-3, réduit la vitesse de développement des larves. Ainsi, en conditions favorables, JU751 atteint la maturité sexuelle avec un retard d’environ trois heures. Ce retard développemental lié à un effet pléiotropique du déficit en DA, suggère que la délétion eak-3 a conduit à l’émergence d’un trade-off entre durée de développement et plasticité développementale. En accord avec ce scénario, nous avons montré lors d’expériences de compétition, que la délétion eak-3 était rapidement remplacée par l’allèle de référence en conditions favorables. À l’inverse, la délétion eak-3 confère un avantage sélectif net en conditions expérimentales stressantes, en facilitant la formation de dauer. Notre étude figure parmi les rares ayant caractérisé avec succès la base moléculaire de l’évolution de la plasticité développementale adaptative et montre que, du fait de la pléiotropie hormonale, un changement génétique unique peut engendrer un trade-off entre plusieurs traits d’histoire de vie.